Human outbreaks of a novel reassortant Oropouche virus in the Brazilian Amazon region

Felipe Gomes Naveca^{1

2}, Tatiana Amaral Pires de Almeida^{3

4}, Victor Souza³, Valdinete Nascimento³, Dejanane Silva³, Fernanda Nascimento³, Matilde Mejía³, Yasmin Silva de Oliveira³, Luisa Rocha⁵, Natana Xavier⁵, Janis Lopes⁵, Rodrigo Maito⁵, Cátia Meneses⁵, Tatyana Amorim⁶, Luciana Fé⁶, Fernanda Sindeaux Camelo⁶, Samyly Coutinho de Aguiar Silva⁶, Alexsandro Xavier de Melo⁶, Leíse Gomes Fernandes⁶, Marco Aurélio Almeida de Oliveira⁷, Ana Ruth Arcanjo⁷, Guilherme Araújo⁷, Walter André Júnior⁷, Renata Lia Coragem de Carvalho⁷, Rosiane Rodrigues⁸, Stella Albuquerque⁸, Cristiane Mattos⁸, Ciciléia Silva⁸, Aline Linhares⁸, Taynã Rodrigues⁹, Francy Mariscal⁹, Márcia Andréa Morais¹⁰, Mayra Marinho Presibella¹¹, Nelson Fernando Quallio Marques¹¹, Anne Paiva¹², Karina Ribeiro¹², Deusilene Vieira¹³, Jackson Alves da Silva Queiroz¹³, Ana Maísa Passos-Silva¹³, Lígia Abdalla¹⁴, João Hugo Santos¹⁵, Regina Maria Pinto de Figueiredo¹⁶, Ana Cecília Ribeiro Cruz¹⁷, Livia Neves Casseb¹⁷, Jannifer Oliveira Chiang¹⁷, Livia Vinhal Frutuoso¹⁸, Agata Rossi¹⁹, Lucas Freitas²⁰, Túlio de Lima Campos²¹, Gabriel Luz Wallau^{21

22}, Emerson Moreira²³, Roberto Dias Lins Neto²¹, Laura W Alexander²⁴, Yining Sun²⁵, Ana Maria Bispo de Filippis²⁶, Tiago Gräf²⁷, Ighor Arantes²⁶, Ana I Bento²⁵, Edson Delatorre¹⁹, Gonzalo Bello²⁸

Affiliations

¹ Núcleo de Vigilância de Vírus Emergentes, Reemergentes ou Negligenciados - ViVER/EDTA, Instituto Leônidas e Maria Deane, Fiocruz, Manaus, Brazil. felipe.naveca@fiocruz.br.
² Laboratório de Arbovírus e Vírus Hemorrágicos, Instituto Oswaldo Cruz, Fiocruz, Rio de Janeiro, Brazil. felipe.naveca@fiocruz.br.
³ Núcleo de Vigilância de Vírus Emergentes, Reemergentes ou Negligenciados - ViVER/EDTA, Instituto Leônidas e Maria Deane, Fiocruz, Manaus, Brazil.
⁴ Diretoria de Ensino e Pesquisa, Fundação Centro de Controle de Oncologia do Estado do Amazonas, FCecon, Manaus, Brazil.
⁵ Laboratório Central de Saúde Pública de Roraima, Boa Vista, Brazil.
⁶ Fundação de Vigilância em Saúde - Dra. Rosemary Costa Pinto, Manaus, Brazil.
⁷ Laboratório Central de Saúde Pública do Amazonas, Manaus, Brazil.
⁸ Laboratório Central de Saúde Pública de Rondônia, Porto Velho, Brazil.
⁹ Laboratório Central de Saúde Pública do Acre, Rio Branco, Brazil.
¹⁰ Núcleo de Doenças de Transmissão Vetorial, Secretaria Estadual de Saúde do Acre, Rio Branco, Brazil.
¹¹ Laboratório Central de Saúde Pública do Paraná, Curitiba, Brazil.
¹² Coordenação Geral de Laboratórios de Saúde Pública - CGLAB, Ministério da Saúde, Brasília, Brazil.
¹³ Laboratório de Virologia Molecular, Fiocruz Rondônia, Porto Velho, Brazil.
¹⁴ Universidade do Estado do Amazonas, Manaus, Brazil.
¹⁵ Universidade Federal do Amazonas, Manaus, Brazil.
¹⁶ Gerência de Virologia, Fundação de Medicina Tropical - Dr. Heitor Vieira Dourado, Manaus, Brazil.
¹⁷ Department of Arbovirology and Hemorrhagic Fevers, Evandro Chagas Institute, Health and Environment Surveillance Secretariat, Ministry of Health, Ananindeua, Brazil.
¹⁸ Coordenação-Geral de Vigilância de Arboviroses - CGARB, Departamento de Doenças Transmissíveis, Secretaria de Vigilância em Saúde e Ambiente, Ministério da Saúde, Brasília, Brazil.
¹⁹ Laboratório de Genômica e Ecologia Viral, Departamento de Patologia, Centro de Ciências da Saúde, Universidade Federal do Espírito Santo, Vitória, Brazil.
²⁰ GISAID Global Data Science Initiative, Munich, Germany.
²¹ Instituto Aggeu Magalhães, Fiocruz, Recife, Brazil.
²² Department of Arbovirology, Bernhard Nocht Institute for Tropical Medicine, WHO Collaborating Center for Arbovirus and Hemorrhagic Fever Reference and Research, National Reference Center for Tropical Infectious Diseases, Hamburg, Germany.
²³ Universidade Federal de Pernambuco, Recife, Brazil.
²⁴ Department of Integrative Biology, University of California, Berkeley, Berkeley, CA, USA.
²⁵ Department of Public and Ecosystem Health, College of Veterinary Medicine, Cornell University, Ithaca, NY, USA.
²⁶ Laboratório de Arbovírus e Vírus Hemorrágicos, Instituto Oswaldo Cruz, Fiocruz, Rio de Janeiro, Brazil.
²⁷ Laboratório de Virologia Molecular, Instituto Carlos Chagas, Fiocruz, Curitiba, Brazil.
²⁸ Laboratório de Arbovírus e Vírus Hemorrágicos, Instituto Oswaldo Cruz, Fiocruz, Rio de Janeiro, Brazil. gbellobr@gmail.com.

PMID: 39293488
DOI: 10.1038/s41591-024-03300-3

Human outbreaks of a novel reassortant Oropouche virus in the Brazilian Amazon region

Felipe Gomes Naveca et al. Nat Med. 2024 Dec.

. 2024 Dec;30(12):3509-3521.

doi: 10.1038/s41591-024-03300-3. Epub 2024 Sep 18.

Authors

Affiliations

¹ Núcleo de Vigilância de Vírus Emergentes, Reemergentes ou Negligenciados - ViVER/EDTA, Instituto Leônidas e Maria Deane, Fiocruz, Manaus, Brazil. felipe.naveca@fiocruz.br.
² Laboratório de Arbovírus e Vírus Hemorrágicos, Instituto Oswaldo Cruz, Fiocruz, Rio de Janeiro, Brazil. felipe.naveca@fiocruz.br.
³ Núcleo de Vigilância de Vírus Emergentes, Reemergentes ou Negligenciados - ViVER/EDTA, Instituto Leônidas e Maria Deane, Fiocruz, Manaus, Brazil.
⁴ Diretoria de Ensino e Pesquisa, Fundação Centro de Controle de Oncologia do Estado do Amazonas, FCecon, Manaus, Brazil.
⁵ Laboratório Central de Saúde Pública de Roraima, Boa Vista, Brazil.
⁶ Fundação de Vigilância em Saúde - Dra. Rosemary Costa Pinto, Manaus, Brazil.
⁷ Laboratório Central de Saúde Pública do Amazonas, Manaus, Brazil.
⁸ Laboratório Central de Saúde Pública de Rondônia, Porto Velho, Brazil.
⁹ Laboratório Central de Saúde Pública do Acre, Rio Branco, Brazil.
¹⁰ Núcleo de Doenças de Transmissão Vetorial, Secretaria Estadual de Saúde do Acre, Rio Branco, Brazil.
¹¹ Laboratório Central de Saúde Pública do Paraná, Curitiba, Brazil.
¹² Coordenação Geral de Laboratórios de Saúde Pública - CGLAB, Ministério da Saúde, Brasília, Brazil.
¹³ Laboratório de Virologia Molecular, Fiocruz Rondônia, Porto Velho, Brazil.
¹⁴ Universidade do Estado do Amazonas, Manaus, Brazil.
¹⁵ Universidade Federal do Amazonas, Manaus, Brazil.
¹⁶ Gerência de Virologia, Fundação de Medicina Tropical - Dr. Heitor Vieira Dourado, Manaus, Brazil.
¹⁷ Department of Arbovirology and Hemorrhagic Fevers, Evandro Chagas Institute, Health and Environment Surveillance Secretariat, Ministry of Health, Ananindeua, Brazil.
¹⁸ Coordenação-Geral de Vigilância de Arboviroses - CGARB, Departamento de Doenças Transmissíveis, Secretaria de Vigilância em Saúde e Ambiente, Ministério da Saúde, Brasília, Brazil.
¹⁹ Laboratório de Genômica e Ecologia Viral, Departamento de Patologia, Centro de Ciências da Saúde, Universidade Federal do Espírito Santo, Vitória, Brazil.
²⁰ GISAID Global Data Science Initiative, Munich, Germany.
²¹ Instituto Aggeu Magalhães, Fiocruz, Recife, Brazil.
²² Department of Arbovirology, Bernhard Nocht Institute for Tropical Medicine, WHO Collaborating Center for Arbovirus and Hemorrhagic Fever Reference and Research, National Reference Center for Tropical Infectious Diseases, Hamburg, Germany.
²³ Universidade Federal de Pernambuco, Recife, Brazil.
²⁴ Department of Integrative Biology, University of California, Berkeley, Berkeley, CA, USA.
²⁵ Department of Public and Ecosystem Health, College of Veterinary Medicine, Cornell University, Ithaca, NY, USA.
²⁶ Laboratório de Arbovírus e Vírus Hemorrágicos, Instituto Oswaldo Cruz, Fiocruz, Rio de Janeiro, Brazil.
²⁷ Laboratório de Virologia Molecular, Instituto Carlos Chagas, Fiocruz, Curitiba, Brazil.
²⁸ Laboratório de Arbovírus e Vírus Hemorrágicos, Instituto Oswaldo Cruz, Fiocruz, Rio de Janeiro, Brazil. gbellobr@gmail.com.

PMID: 39293488
DOI: 10.1038/s41591-024-03300-3

Abstract

The Brazilian western Amazon is experiencing its largest laboratory-confirmed Oropouche virus (OROV) outbreak, with more than 6,300 reported cases between 2022 and 2024. In this study, we sequenced and analyzed 382 OROV genomes from human samples collected in Amazonas, Acre, Rondônia and Roraima states, between August 2022 and February 2024, to uncover the origin and genetic evolution of OROV in the current outbreak. Genomic analyses revealed that the upsurge of OROV cases in the Brazilian Amazon coincides with spread of a novel reassortant lineage containing the M segment of viruses detected in the eastern Amazon region (2009-2018) and the L and S segments of viruses detected in Peru, Colombia and Ecuador (2008-2021). The novel reassortant likely emerged in the Amazonas state between 2010 and 2014 and spread through long-range dispersion events during the second half of the 2010s. Phylodynamics reconstructions showed that the current OROV spread was driven mainly by short-range (< 2 km) movements consistent with the flight range of vectors. Nevertheless, a substantial proportion (22%) of long-range (>10 km) OROV migrations were also detected, consistent with viral dispersion by humans. Our data provide a view of the unprecedented spread and evolution of OROV in the Brazilian western Amazon region.

PubMed Disclaimer

Conflict of interest statement

Competing interests: All authors declare that no conflicts of interest exist.

References

1. Da Rosa, J. F. T. et al. Oropouche virus: clinical, epidemiological, and molecular aspects of a neglected orthobunyavirus. Am. J. Trop. Med. Hyg. 96, 1019–1030 (2017).
1. Pereira-Silva, J. W. et al. Distribution and diversity of mosquitoes and Oropouche-like virus infection rates in an Amazonian rural settlement. PLoS ONE 16, e0246932 (2021). - PubMed - PMC
1. Cardoso, B. F. et al. Detection of Oropouche virus segment S in patients and in Culex quinquefasciatus in the state of Mato Grosso, Brazil. Mem. Inst. Oswaldo Cruz 110, 745–754 (2015). - PubMed - PMC
1. Pinheiro, F. P., Travassos Da Rosa, A. P. A., Gomes, M. L. C., LeDuc, J. W. & Hoch, A. L. Transmission of Oropouche virus from man to hamster by the midge Culicoides paraensis. Science 215, 1251–1253 (1982). - PubMed
1. Roberts, D. R., Hoch, A. L., Dixon, K. E. & Llewellyn, C. H. Oropouche virus. III. Entomological observations from three epidemics in Pará, Brazil, 1975. Am. J. Trop. Med. Hyg. 30, 165–171 (1981). - PubMed

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