Heat-Induced Hatching: Clarifying Effects of Hydration and Heating Rate on Behavioral Thermal Tolerance of Red-Eyed Treefrog Embryos
- PMID: 40661152
- PMCID: PMC12257936
- DOI: 10.1093/iob/obaf023
Heat-Induced Hatching: Clarifying Effects of Hydration and Heating Rate on Behavioral Thermal Tolerance of Red-Eyed Treefrog Embryos
Abstract
Anurans are one of the most diverse groups of vertebrates but also most threatened by current climate change effects such as increasing environmental temperatures and more frequent and prolonged periods without rain. Many tropical anurans lay terrestrial eggs that are particularly vulnerable to drying and warming. In some such species, embryos hatch prematurely to escape from drying eggs. In red-eyed treefrogs, Agalychnis callidryas, embryos hatch early to escape both drying and excessive warming, expressing a behavioral thermal tolerance (i.e., VTMax). Prior research suggested that drying reduces the VTMax of embryos. However, because hydrated clutches warmed more slowly, the effect of drying on VTMax was confounded with that of faster warming. To disentangle these dynamics, we designed a novel apparatus to warm terrestrial frog egg-clutches at controlled rates and minimize evaporative cooling. We independently manipulated clutch hydration and heat input to assess their individual and combined effects on embryo VTMax. Proportional egg-volume loss was similar across hydration × heat input categories. High heat input resulted in higher clutch warming rates and shorter trial durations, across hydration levels. Within clutches, warming rates differed between back and surface thermocouple positions, generating thermal gradients as warming progressed. Clutch dehydration reduced embryo VTMax, with no main or interacting effect of heat input. This evidence that egg drying reduces thermal tolerance across testing conditions supports a direct role for hydration in the behavioral decisions of warming embryos, rather than an indirect effect mediated by changes in evaporative cooling. It suggests that embryos assessing risk integrate information about hydration, and perhaps changes in hydration, with information about current and changing temperature. These findings highlight the value of methods to independently manipulate hydration and heating rate, showing the complexity of thermal ecology in embryonic ectotherms. We encourage further research on temperature and hydration effects on embryo hatching to better understand tropical anurans' adaptive strategies under climate change.
Los anuros constituyen uno de los grupos de vertebrados más diversos, pero también son los más amenazados por los efectos actuales del cambio climático, como el aumento de las temperaturas ambientales y la mayor frecuencia y prolongación de los periodos sin lluvia. Muchos anuros tropicales depositan huevos terrestres, que son particularmente vulnerables a la desecación y el calentamiento. En varias de estas especies, los embriones eclosionan prematuramente para evitar la desecación de los huevos. En la rana arbórea de ojos rojos, Agalychnis callidryas, los embriones eclosionan prematuramente para evitar tanto la desecación como el calentamiento excesivo, expresando una tolerancia térmica conductual (es decir, VTMax). Investigaciones previas sugirieron que la desecación redujo la VTMax de los embriones. Sin embargo, dado que las puestas hidratadas se calentaron más lento, el efecto de la desecación sobre la VTMax se confundió con el de un calentamiento más rápido. Para desentrañar esta dinámica, diseñamos un novedoso aparato para calentar las puestas de huevos de ranas terrestres a ritmos controlados y minimizar el enfriamiento por evaporación. Manipulamos de forma independiente la hidratación de la puesta y el aporte de calor para evaluar sus efectos individuales y combinados sobre la VTMax del embrión. La pérdida proporcional del volumen del huevo fue similar en todas las categorías de hidratación × entrada de calor. Una entrada de calor alta resultó en mayores tasas de calentamiento de la nidada y menores duraciones de prueba, en todos los niveles de hidratación. Dentro de las nidadas, las tasas de calentamiento difirieron entre las posiciones del termopar posterior y superficial, generando gradientes térmicos a medida que avanzaba el calentamiento. La deshidratación de la nidada redujo el VTMax de los embriones, sin un efecto principal ni interactivo de la entrada de calor. Esta evidencia de que el secado del huevo reduce la tolerancia térmica en las condiciones de prueba respalda un papel directo de la hidratación en las decisiones de comportamiento de los embriones en calentamiento, en lugar de un efecto indirecto mediado por cambios en el enfriamiento por evaporación. Esto sugiere que los embriones que evalúan el riesgo integran información sobre la hidratación, y posiblemente cambios en la hidratación, con información sobre la temperatura actual y cambiante. Estos hallazgos resaltan el valor de los métodos para manipular de forma independiente la hidratación y la tasa de calentamiento, mostrando la complejidad de la ecología térmica en los embriones de ectotermos. Fomentamos la investigación adicional sobre los efectos de la temperatura y la hidratación en la eclosión de embriones para comprender mejor las estrategias adaptativas de los anuros tropicales ante el cambio climático.
Os anuros constituem um dos grupos de vertebrados mais diversos, mas também são os mais ameaçados pelos efeitos atuais das mudanças climáticas, como o aumento das temperaturas ambientais e períodos mais frequentes e longos sem chuva. Muitos anuros tropicais depositam ovos terrestres, que são particularmente vulneráveis à dessecação e ao aquecimento. Em várias dessas espécies, os embriões eclodem prematuramente para evitar a dessecação dos ovos. Na perereca de olhos vermelhos, Agalychnis callidryas, os embriões eclodem prematuramente para evitar tanto a dessecação quanto o aquecimento excessivo, expressando uma tolerância térmica comportamental (ou seja, VTMax). Pesquisas previas sugeriram que a dessecação reduziu a VTMax dos embriões. Entretanto, como as desovas hidratadas aqueceram mais lentamente, o efeito da dessecação na VTMax foi confundido com o de um aquecimento mais rápido. Para desvendar essa dinâmica, desenhamos um novo dispositivo para aquecer desovas de pererecas terrestres em taxas controladas e minimizar o resfriamento evaporativo. Nós manipulamos independentemente a hidratação da desova e a entrada de calor para avaliar seus efeitos individuais e combinados na VTMax embrionária. A perda proporcional do volume do ovo foi semelhante em todas as categorias de hidratação × entrada de calor. Alta entrada de calor resultou em maiores taxas de aquecimento da desova e durações mais curtas dos testes, em todos os níveis de hidratação. Dentro das desovas, as taxas de aquecimento diferiram entre as posições dos termopares posteriores e superficiais, gerando gradientes térmicos à medida que o aquecimento progredia. A desidratação da desova reduziu a VTMax dos embriões, sem efeito principal ou interativo da entrada de calor. Essa evidência de que a secagem dos ovos reduz a tolerância térmica sob as condições de teste apoia um papel direto da hidratação nas decisões comportamentais de aquecimento dos embriões, em vez de um efeito indireto mediado por mudanças no resfriamento evaporativo. Isso sugere que os embriões que avaliam riscos integram informações sobre a hidratação, e possivelmente mudanças na hidratação, com informações sobre a temperatura atual e variável. Essas descobertas destacam o valor dos métodos para manipular de forma independente a hidratação e a taxa de aquecimento, mostrando a complexidade da ecologia térmica em embriões ectotérmicos. Incentivamos mais pesquisas sobre os efeitos da temperatura e da hidratação na eclosão de embriões para entender melhor as estratégias adaptativas dos anuros tropicais diante das mudanças climáticas.
© The Author(s) 2025. Published by Oxford University Press on behalf of the Society for Integrative and Comparative Biology.
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The authors declare no competing interests.
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References
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- Akaike H. 1973. Maximum likelihood identification of Gaussian autoregressive moving average models . Biometrika 60:255–65. 10.1093/biomet/60.2.255 - DOI
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